События первого сезона посвящены поискам «Ледяного убийцы» — серийного убийцы, который постоянно ускользает от полиции, оставляя на месте преступления послания для Декстера. Дебра (Дженнифер Карпентер), сводная сестра Декстера, начинает встречаться с протезистом Руди, который позже оказывается «Ледяным убийцей». В самом конце сезона Руди пытается убить Дебру, но терпит неудачу из-за вмешательства Декстера. Выясняется, что Руди — родной брат Декстера, Брайан Мозер. Перед Декстером встаёт дилемма: убить Дебру, сводную сестру, или Брайана, своего родного брата. Декстер выбирает второй вариант, организовав убийство Брайана таким образом, чтобы оно было расценено как суицид.
Сезон начинается с того, что Декстер неспособен совершать убийства из-за постоянного наблюдения со стороны Доакса.
Охотники за сокровищами находят на морском дне останки жертв Декстера и в Майами прибывает специальный агент ФБР Фрэнк Ланди (Кейт Кэррэдайн) для расследования дела, получившего в прессе название «Мясник из Бэй-Харбор».
Заметным изменением по сравнению с предыдущими сезонами, стало возросшее количество воображаемых сцен с Гарри, приёмным отцом Декстера. Гарри предлагает советы, идеи, или в чём-нибудь упрекает Декстера. В предыдущих сезонах Гарри появлялся во флэшбэках из прошлого Декстера.
Премьера 4 сезона запланирована на 27 сентября 2009. Джон Литгоу подтвердил своё участие в грядущем сезоне сериала. Литгоу сыграет Уолтера Симмонса, невзрачного, мягкохарактерного жителя пригорода, который ведёт двойную жизнь и является одним из самых продуктивных и смертельных серийных убийц в Америке.